Недавние открытия добавляют веса свидетельствам того, что нетранзитивная конкуренция видов обогащает разнообразие природы

Создаётся впечатление, что некоторые виды соревнуются в игру, похожую на «камень-ножницы-бумага», в которой ни один вид не добивается длительного доминирования. Возможно, это одна из причин, по которым природа способна поддерживать такое богатое биоразнообразие

Пионер синтетической биологии в Калифорнийском университете в Сан-Диего (UCSD) Джефф Хэйсти всю свою 20-летнюю карьеру разрабатывал стратегии, делающие возможной совместную работу генетических схем у искусственно созданных бактерий. Но несколько лет назад Хэйсти пришлось признать, что даже ему не удаётся обмануть скромную бактерию Escherichia coli.

У Хэйсти не было проблем с тем, чтобы создавать полезные и чётко регулируемые генетические свойства, или заставлять их работать в клетках. Это-то как раз было легко. Сложнее, как он вскоре обнаружил, было поддерживать сохранение этих свойств. Если клетке нужно перенаправить часть ресурсов на изготовление нужного белка, она становится заметно менее жизнеспособной по сравнению с другими клетками, которые его не синтезируют. И с неизбежностью клетки приобретали мутации, выключающие введённые в них генетические схемы, после чего мутанты быстро заменяли оригинальные клетки. В итоге нужная характеристика исчезала, иногда всего за 36 часов.

«Вопрос не в том, исчезнет ли она, вопрос только во времени», — сказал Хэйсти.

Годами Хэйсти наблюдал за тем, как мутации E. coli отменяют все его так элегантно созданные системы. Однако в прошлом сентябре Хэйсти, его аспирант Майкл Ляо и их коллеги опубликовали в журнале Science стратегию, разработанную для того, чтобы помешать мутировать даже склонным к этому бактериям при помощи «давления со стороны других микробов», как пояснялось в комментарии к статье. Команда из UCSD использовала три искусственных штамма E. coli, работающих совместно. Каждый штамм вырабатывал токсин, соответствующий ему антитоксин для самозащиты, и ещё один токсин для защиты от токсинов одного из двух других штаммов. Первый штамм мог убить второй штамм, но не третий; второй мог убить третий, но не первый; третий мог убить первый, но не второй.

Такой круговой антагонизм означал, что, последовательно добавляя штаммы бактерий, исследователи могли поддерживать высокую концентрацию E. coli, гарантируя, что токсины новичков выкосят ненужных мутантов. Экологическое взаимодействие клеток стабилизировало систему.

Майкл Ляо, аспирант, изучающий биодинамику и синтетическую биологию в UCSD

Проект подходил к концу, когда Ляо обнаружил, что другие учёные уже обращали внимание на такую стратегию. Исследователи экологии и эволюции десятилетиями пытались понять, является ли она ответом на один из главных вопросов их областей: каким образом в природе выживает такое огромное биоразнообразие? Однако если отложить в сторону научную историю, то можно вспомнить, что эта стратегия более известна под видом игры, которую дети всего мира используют для решения споров на игровых площадках.

Это игра «камень-ножницы-бумага», «классическая игра в теории игр и эволюционной теории», — сказал математический биолог Барри Синерво из Калифорнийского университета в Санта-Круз, чьё исследование пятнистобоких игуан помогло определить их важность для экосистем.

Правила игры просты: камень побеждает ножницы, ножницы побеждают бумагу, бумага побеждает камень. Ни у одного из игроков нет преимущества, а шансы выиграть равны, вне зависимости от выбора игрока. При игре вдвоём всегда есть явный победитель. Но при добавлении большего числа игроков игра усложняется, а успех различных стратегий часто растёт и падает циклично.

Биологи, изучающие игру камень-ножницы-бумага, смоделировали течение этой игры для множества, иногда сотен видов. Также они исследовали вопрос того, как она изменяется при взаимодействии видов на разных ландшафтах, видов с разной мобильностью и стремлением к соперничеству. Они обнаружили, что игра с течением времени, возможно, позволяет видам сосуществовать в одном и том же месте, циклически меняя доминирующий вид.

Учёные всё ещё определяют истинную важность этой игры для живых систем, одна��о их открытия уже могут повлиять на теорию эволюции или понимание экологической динамики, биотехнологии, политики консервации. «Это универсальная игра, что чертовски удобно, — сказал Синерво. – Камень-ножницы-бумага покрывает всю биологическую вселенную».

Уравнения изобилия

Когда Чарльз Дарвин опубликовал свою теорию естественного отбора в 1859 году, он со своими современниками высказал гипотезу о том, что движущей силой эволюции служит соревнование между индивидами. Более чем 150 лет экспериментов, последовавших за его работой, подтвердили, что соревнование действительно является основной движущей силой эволюции. Есть только одна проблема.

Если бы единственной движущей силой эволюции было простое соревнование, то через миллиарды лет должно было остаться лишь небольшое количество очень конкурентоспособных видов. Вместо этого планета может похвастаться потрясающим набором различных видов. Количество видов почти невозможно оценить; в одной из последних попыток было названо число в 2 миллиарда, однако ранее это число оценивали в диапазоне от 10 миллионов до 1 триллиона. В низинных участках джунглей Амазонки живёт более 6700 видов деревьев и 7300 видов других растений – и эти числа даже близко не стоят к количеству живущих там видов насекомых, млекопитающих, грибов и микробов.

«Мы изучаем обстановку, и видим, что на одном гектаре леса живут тысячи, даже миллионы видов микробов, — сказал Дэниел Мэйнард, эколог из Швейцарского федерального технологического института. – И что бы вы ни делали, все они выживают. Не бывает такого, чтобы один вид разбросал все остальные».

Один из первых прорывов в объяснении биоразнообразия случился при изучении не экологии, а математики. В 1910 году американский биофизик и статистик Альфред Лотка разработал набор уравнений, описывающих определённые химические реакции. К 1925 году он понял, что те же самые уравнения можно применить для описания циклического изменения популяций хищников и их добычи. Через год итальянский математик и физик Вито Вольтерра независимо разработал сходный набор уравнений.

Их работы показали, как количество хищников зависит от количества добычи. Подобная идея может показаться очевидной, говорит Маргарет Мэйфилд, эколог из Квинслендского университета в Австралии, однако уравнения Лотки и Вольтерры в своё время стали прорывом – они дали экологам способ измерять и моделировать природу.

Но уравнения всё же не были идеальными. Они полагались на полезные, но упрощённые предположения, и не могли моделировать взаимодействие между видами, не являющимися хищником и добычей друг для друга, но при этом соревнующимися за ресурсы.

Всё начало меняться в 1975 году, когда математики Роберт Мэй и Уоррен Леонард адаптировали классические уравнения Лотки-Вольтерры к тому, что экологи называют нетранзитивной конкуренцией [intransitive competition]. Когда конкуренция транзитивна, она имеет иерархию: если А побеждает Б, а Б побеждает В, тогда А побеждает также и В, что делает А победителем в любом соревновании. Нетранзитивная конкуренция такой иерархии не имеет, в ней В может победить А. И вместо того, чтобы оставаться явным победителем, А какое-то время доминирует, затем уступает место В, который уступает место Б, за которым снова следует возрождение А.

Мэй и Леонард, по сути, создали математику, описывающую камень-ножницы-бумага в экологии. Позднее математики расширили их работу, чтобы показать, что в таких нетранзитивных взаимодействиях может участвовать практически бесконечное количество видов.

Мэйнард предложил представить себе это в виде матча гладиаторов. В битве против опытного бойца гладиатор может проиграть. Но если взять группу из 100 бойцов, появляются другие возможности защиты – к примеру, союз с более сильным бойцом. Такая стратегия может помочь ему переждать его конкурентов и выйти победителем.

Брачные игры

В 70-х и 80-х учёные начали документировать примеры из реальной жизни, где взаимодействие организмов, живших на коралловых рифах, а также среди штаммов дрожжей Saccharomyces cerevisiae подчинялось правилам игры камень-ножницы-бумага. Среди наиболее известных исследований была работа Синерво по пятнистобоким игуанам, опубликованная в журнале Nature в 1996.

Самцы пятнистобоких игуан с голубым горлом, как тот, что на фото, собираются вместе для кооперативной защиты своих самок. Другие конкурентные виды этих игуан, с оранжевыми и жёлтыми горлышками, используют другие стратегии.

На первый взгляд, пятнистобокая игуана обычная оправдывает своё имя. Это небольшая коричневая ящерица длиной с палец человека, основной отличительной чертой которой являются узоры на спине и цветное горло. Однако спаривание у этих игуан довольно необычное. В 1990-м Синерво ездил в самый центр территории пятнистобоких игуан, на склоны калифорнийской прибрежной гряды недалеко от города Мерсед. Синерво пять лет изучал, как самцы игуан убеждают своих самок "смахивать вправо" – и как они отваживают своих соперников.

Синерво знал, что стратегия спаривания у самцов определяется цветным пятном на горле. Ящерицы с оранжевым горлом очень конкурентные. Они самостоятельно охраняют большие гаремы самок и атакуют любых самцов, посягающих на их территорию. Самцы с голубыми пятнами кооперируются для охраны территории и самок – такая стратегия оказывается более-менее эффективной против оранжевых. Но зато она хорошо помогает против коварных жёлтых, имитирующих внешний вид половозрелых самок, и проникающих на территорию оранжевых, чтобы спариваться там, не опасаясь конкуренции.

Барри Синерво, математический биолог из Калифорнийского университета в Санта-Круз

Синерво отметил, что на исследуемой им территории каждый цвет доминировал в течение года-двух, после чего брал вверх один из его соперников: голубые уступали место оранжевым, которые уступали жёлтым, которые снова уступали голубым. В некоторых местах обитал только один цвет, однако Синерво никогда не видел, чтобы вместе жили только два цвета – один из них всегда полностью заменял другой. Но с тремя цветами доминирование в популяции было колеблющимся. Когда Синерво с коллегами позже начали записывать уравнения, описывающие его наблюдения, они скоро поняли, что описывают один из видов игры камень-ножницы-бумага.

Обнаружились и другие природные ��римеры того, как эта игра направляет эволюцию. В февральском номере The American Naturalist за 2020 год Синерво с коллегами описывают, как эта игра объясняет преобладание определённых стратегий спаривания среди 288 видов грызунов, и почему у определённых видов будет преобладать моногамия, полигамия или беспорядочные связи.

И всё же наблюдения за природой не дадут нам всей информации. Чтобы понять, в каких окружениях возникает игра камень-ножницы-бумага между видами, и могут ли новые уравнения помочь объяснить биоразнообразие, учёным пришлось вернуться в лабораторию.

Местные окружения меняют игру

У бактерии E. coli плохая репутация обитателя кишечника. Однако за много лет микробиологи определили сотни штаммов E. coli с различными свойствами. В одном семействе есть группа генов Col, вырабатывающих токсин колицин, а также белок, защищающий от него саму бактерию. Некоторые штаммы чувствительны к колицину, у других появились мутации, делающие их невосприимчивыми к нему. Устойчивые штаммы (известные, как R) растут быстрее, чем вырабатывающие колицин штаммы (С), поскольку им не приходится тратить ресурсы на его производство. Чувствительные (S) штаммы могут выиграть у R, поскольку защитные мутации также нарушают способность клеток передавать питательные вещества. В системе возникает идеальная ситуация камень-ножницы-бумага, поскольку R побеждает C, C побеждает S, а S побеждает R.

Примерно два десятилетия назад микробиологи из Стэнфордского университета заставили эти бактерии играть в камень-ножницы-бумага в трёх разных ситуациях: в колбе, где они были перемешаны; в статичной чашке Петри, где их сгруппировали, не давая двигаться; в «смешанном» окружении, где у них было чуть больше мобильности. В статье для Nature от 2002 года Бенджамин Керр (теперь работающий в Вашингтонском университете), Брендан Бохэннан (теперь работающий в Орегонском университете) и их коллеги обнаружили, что в колбе и в смешанной чашке Петри штамм R быстро выиграл у групп S и С.

Однако в статичной чашке Петри всё пошло по-другому. Когда Керри Бохэннан проанализировали фотографии растущих в ней бактериальных колоний, они увидели розыгрыш камень-ножницы-бумага в тех местах, где разные штаммы соприкасались. Эти результаты показали, что местное окружение играет критически важную роль не только в возникновении ситуации камень-ножницы-бумага, но и в последующем возникновении и поддержании биоразнообразия, пояснил Стефано Аллесина, эколог-теоретик из Чикагского университета.

Аллесина сказал, что был «потрясён», читая эту работу, будучи аспирантом. Он взял это исследование, показал своим однокурсникам и задал риторический вопрос: сможет ли игра камень-ножницы-бумага работать при наличии 70 штаммов E. coli?

Этот вопрос не покидал его мыслей, и Аллесина решил сконцентрироваться на разработке вычислительных моделей, способных симулировать камень-ножницы-бумага для большого количества игроков. Он обнаружил, что добавление дополнительных видов к его модели укрепляло стабильность системы, уменьшая вероятность вымирания какой-либо популяции. Мэйнард в своём исследовании пришёл к такому же выводу: биоразнообразие порождает ещё большее биоразнообразие благодаря стабильности системы, поскольку тогда сосуществовать может больше количество организмов.

Такая взаимозависимость – одна из причин распространённости нетранзитивности, говорит Мэйнард. «Нельзя быть лучшим во всём, — сказал он. – Такого генома существовать не может». У каждого вида есть своя ахиллесова пята, позволяющая проявиться эффекту камень-ножницы-бумага, и делающая каждый вид уязвимым, однако не дающая хищникам слишком расплодиться. У более разнообразных систем уровни стабильности и нетранзитивности больше.

«Сложно считать то, что мы наблюдаем в природе, нестабильным», — сказал Аллесина. И с увеличением разнообразия системы в ней появляется больше возможностей межвидового взаимодействия, что может порождать ещё большее биоразнообразие и сосуществование.

Тристан Урсел из Орегонского университета, вдохновлённый работой Керра и Бохэннана, захотел сделать следующий шаг. Хотя в их исследовании было продемонстрировано, что ключом к появлению схемы камень-ножницы-бумага является распределение организмов, в окружениях, использовавшихся в их экспериментов, не было физических барьеров, препятствующих движению бактерий. В природе же всё не так – окружение микроба, живущего на корнях растения или спрятанного в наших кишках, полно препятствий. Урсел, будучи биофизиком, а не микробиологом, решил создать несколько компьютерных моделей, чтобы посмотреть, как физические препятствия могут влиять на циклы камень-ножницы-бумага.

Начиная проект, Урсел предполагал, что препятствия окажут минимальное влияние на симуляции. «Я не предполагал, что в некоторых случаях они кардинально повлияют на стабильность», — сказал он.

Почему спасать один вид недостаточно

Столкновение двух видов друг с другом на открытой территории обычно заканчивалось тем, что один из них полностью заменял другой. Однако если в ландшафте компьютерной модели Урсела были барьеры, часто получалось так, что два вида могли сосуществовать. Три вида, вовлечённые в игру камень-ножницы-бумага на открытом пространстве, могли сосуществовать, циклически меняя доминирующий вид. Однако введение в их мир барьеров часто приводило к тому, что один вид устранял другой.

Итоговая работа Урсела с Ником Валлеспиром Лоури, опубликованная в онлайн-журнале Proceedings of the National Academies of Science в декабре 2018 года стала ещё одной из работ, демонстрирующих скрытые сложности, имеющиеся в играх класса камень-ножницы-бумага, происходящих в реальной жизни. К примеру, команда учёных под руководством Эрвина Фрея и Марианны Бауэр из Мюнхенского университета им. Людвига Максимилиана создала математические модели почвенных микробов, получающих питательные вещества и воду через небольшие поры почвы – эти же поры позволяют им взаимодействовать с соседями. Если попытаться выращивать живущих в почве микробов в лаборатории, то победит наиболее быстро воспроизводящийся вид. Однако в природе в грамме почвы может содержаться более 10 000 типов микробов.

Красные, синие и жёлтые «микробы» в симуляции участвуют в нетранзитивном соревновании. При правосторонней мобильности их постоянно меняющиеся узоры доминирования приводят к появлению запутанных вращающихся спиралей, покрывающих ландшафт. Изменив их мобильность или введя препятствия, можно полностью изменить итоговую картину.

Фрей и Бауэр обнаружили, что секрет заключается в том, сколько времени у бактерии уходит на адаптацию к изменяющимся условиям окружающей среды. Из-за этих ограничений и взаимосвязанности сложной физической структуры почвы тысячи микробов продолжают сосуществовать.

Обратная связь между экологией и эволюцией критически важна, сказала Свати Пател, прикладной математик из Тулейнского университета, поскольку эти взаимодействия могут привести к стабильности или к вымиранию – это следует из её математической работы, опубликованной в The American Naturalist. Она пояснила, что если, допустим, вид А начнёт вымирать, то Б может эволюционировать таким образом, что А восстановит популяцию. И наоборот.

«Наше человеческое влияние на различные экосистемы может привести к непредсказуемой эволюции видов», — сказала Пател.

Долгосрочная экологическая стабильность и сосуществование не гарантируют сохранения определённого количества членов популяций. Пател сказала, что в эти модели встроены колебания. Однако всё дело в том, насколько сильно и быстро они колеблются.

Дэниел Стауфер, эколог из Кентерберийского университета в Новой Зеландии, часто работающий с Мэйфилд, говорит, что более слабые взаимодействия помогают удерживать эти колебания на среднем уровне. Экологи называют это эффектом сохранения. «Виду не всегда нужно быть лучшим. Должно лишь быть достаточно много моментов, в которые он будет достаточно хорошим для того, чтобы пережить плохие годы», — сказал Стауфер.

Если количество особей одного вида падает слишком низко, то случайное событие вроде эпидемии или засухи может привести к его исчезновению. Это создаёт вакуум в экосистеме, который может вызвать каскад вымирания или открыть место для восстановления других организмов. Такой эффект домино также даёт подсказки биологам-консервационистам, работающим над сохранением видов, которым грозит вымирание. Аллесина говорит, что теоретические работы по камень-ножницы-бумага показывают, что экологам, возможно, придётся сконцентрироваться на сохранении целых экосистем, а не отдельных видов.

«Представьте, что вы хотите сохранить только камень из троицы камень-ножницы-бумага», — сказал он. Вас могут не волновать ножницы или бумага, но как только один из них вымрет, «волны пойдут по всей сети взаимодействий к другим видам, о которых вы и не догадывались».

Несмотря на все прорывы теоретических работ, описывающих, как камень-ножницы-бумага может работать в крупных экосистемах, Стауфер говорит, что биологи описали относительно небольшое количество примеров такой нетранзитивной динамики в природе. Модели показывают, что они должны существовать, однако задача определения мест их доминирования остаётся для специалистов по эволюционной теории игр трудной.

Мэйнард говорит, что лучше всего будет искать подсказки в самой природе. Он начал вырабатывать новый статистический подход, который может позволить ему понять, как взаимодействуют виды и как выявлять в этих взаимодействиях устойчивые закономерности. Однако он говорит, что важно помнить, что камень-ножницы-бумага – лишь один кусочек крупной головоломки биоразнообразия, и что главное правило природы – будь то мутация генов и эволюция или естественные изменения климата – это постоянное изменение.

Биоразнообразие, возможно, развивалось по принципу игры камень-ножницы-бумага